Eşeyli Üreyen Hayvanlarda Çiftleşme Sistemleri

Yazdır Eşeyli Üreyen Hayvanlarda Çiftleşme Sistemleri

İnsan hayatının en büyüleyici yönlerinden biri eşimizi nasıl seçtiğimizdir. Hayvanlar da kimi zaman oldukça dikkatli bir şekilde eşlerini seçerler. Çiftleşme sistemlerini anlamak önemlidir çünkü bu sistemler, doğal seçilim sonuçlarını eş seçimine ve sonunda da bireysel üreme başarısını maksimuma çıkarma stratejilerine yansıtır.

Çiftleşme sistemi, erkeklerin ve dişilerin eş seçerken nasıl çift oluşturduklarını tanımlar. Erkekler ve dişiler üremek için yaptıkları yatırım açısından birbirlerinden çok farklıdırlar ve bu nedenle çiftleşmeye farklı stratejilerle yaklaşabilirler. Bilim insanları bu farklılıkları incelemek için çiftleşme sistemlerini gözlemleyip erkeklerle dişilerin nasıl bir araya geldiklerini tanımlar. Hayvanlar eşlerini seçerken üreme başarılarını maksimuma çıkarmak amacıyla türlerine özgü stratejiler geliştirirler; bu da hayvan türlerindeki çiftleşme modellerinde (mating patterns) dikkate değer bir çeşitlilik kazandırır.

Bu makalede önce eşeyli üremenin neden var olduğunu ve erkeklerle dişiler arasındaki farklılıkların çiftleşme sistemlerini nasıl etkilediğini ele alacağız. Eş seçiminin evrimini incelemekle devam edip sonra da hayvanlarda görülen çiftleşme sistemi tiplerini tanımlayacağız.

 

Cinsiyetlerin Evrimi

Eşeysiz üreyen hayvanlar yavrularına bütün kromozomlarını ve dolayısıyla bütün genlerinin kopyalarını aktarırlar. Bunun aksine eşeyli üreyen diploit hayvanlar, mayoz bölünme nedeniyle, her kromozomdan iki kopyaya sahiptirler fakat yumurta veya sperm hücresine her kromozomun yalnızca bir kopyasını aktarırlar. Bu demektir ki, eşeyli üreyen diploit bir hayvan, yavrusuna tüm genlerinin yalnızca yarısını aktarır. Bir sonraki kuşağa olası gen geçişinin yarısını kaybetme bedeline rağmen, hayvanlarda eşeyli üreme birçok evrimsel yarar sağladığından eşeysiz üremeye göre çok daha yaygındır. Eşeyli üremenin en büyük avantajı genetik rekombinasyon kaynaklıdır. Genetik rekombinasyon bir canlının yavrusuna genetik çeşitlilik sağlar. Eşeyli üreme uygun mutasyonların edinilme olasılığını artırır ve uygun olmayanların da yayılma olasılığını azaltır. Yavru grubunun bulunduğu ortamda değişimler oldukça grup içerisindeki genetik çeşitlilik avantaj sağlar. Hem eşeyli hem de eşeysiz üreyebilen canlıları incelediğimizde, bu fikir daha açık bir hal alır. Örneğin yaprakbitleri, ortamları değişmediği sürece eşeysiz üremeyi tercih ederler. Ortam soğumaya başladığında birçok yaprakbiti türü eşeyli ürer, çünkü eşeyli üreme donmaya toleranslı ve diyapoza girebilen yumurtalar üretir (Simon ve ark. 2002). Genetik çeşitlilik parazitlere ve hastalıklara karşı savunma sistemlerinin evrimleşmesine de yol açabilir. Çamur salyangozu, Potamopyrgus antipodarum, birçok trematod parazitine ev sahipliği yapar. Trematod enfeksiyonu riskinin yüksek olduğu bölgelerde, bu salyangoz türünün eşeyli üreyen bireyleri daha sık görülür. Enfeksiyon riskinin düşük olduğu bölgelerde ise, eşeysiz üreyen bireyler eşeyli üreyenlerin yerini almıştır (King ve ark. 2009). Bu da gösteriyor ki, eşeysiz üreyen bireyler parazitlerin çok olduğu bölgelerde rahatlıkla hayatta kalamayacaklarından, eşeyli üreme yoluyla edinilen genetik çeşitlilik bu türün parazitlere karşı savunması için elzemdir.

Eşeyli üreme çoğunlukla erkeklerle dişilerin evrimsel süreçte farklılaşmasını içerir. Dişiler genellikle erkeklerden oldukça az sayıda gamet (yumurta) üretir ve her birine büyük miktarda yatırım yaparlar. Diğer taraftan erkekler çok az yatırım yaptıkları, çok sayıda gamet (sperm) üretirler. Cinsiyetler arasındaki bu bariz gamet yatırımı farklılıkları erkekle dişi arasında, bazı durumlarda çelişen üreme stratejilerinin oluşturulmasına yol açar. Gametleri yüksek yatırım istemesi nedeniyle dişiler eş seçerken erkeklerden daha fazla dikkatli davranabilirler.

Görsel 1. Erkek Kanada Koyunu. Büyük boynuzlar, çiftleşme döneminde erkekler arasındaki dövüşte kullanılır ve büyük olasılıkla cinsiyet içi seçilimin bir sonucu olarak evrimleşmiştir.  © 2012 Nature Education Fotoğraf Michael D. Breed’e aittir.

 

Çiftleşme Başarısındaki Değişkenlik ve Bateman Prensibi

Çiftleşme sistemleri araştırmalarında anahtar unsurlardan biri, bir hayvanın hayatı boyunca kaç tane eşe sahip olduğunu bulmaktır. Bateman prensibi çiftleşme başarısı ve eş sayısı ile ilgili tahminler yapmada kullanılır. Bateman prensibi, çiftleşme başarısında dişiler arasındaki değişkenliğin (varyans) düşük, erkekler arasındaki değişkenliğin ise yüksek olduğunu kabul eder. Bu, erkeklerde üreme başarısı çiftleşme sayısına bağlıyken dişilerin tek bir kez çiftleşmesinin bütün yumurtalarının döllenmesi için yeterli olabileceği gerçeğinden yola çıkılarak yapılmış bir kabuldür. Bir diğer deyişle, bir topluluktaki neredeyse tüm dişiler çiftleşip yavrular yaparken, göreceli olarak az sayıda erkek çiftleşmeyi başarır (Görsel 2). Çiftleşen erkekler birçok dişiyle çiftleşme eğilimindedir, dolayısıyla az sayıda erkek çok yüksek üreme verimi (genlerini daha fazla bireye aktarma) elde ederken birçok erkek bu konuda az verim alır veya hiç verim alamaz (Bateman 1948). Buradan şu tahmin çıkarılabilir: Cinsel seçilimin etkisi erkekler üzerinde daha kuvvetlidir ve bu da eşi etkilemede kullanılan davranışların ve yapıların, erkeklerde dişilerden daha detaylı ve özenli olmasına neden olmaktadır.

Görsel 2. Bateman prensibi. Grafikler Bateman prensibini göstermektedir. Bir çiftleşme sonrasında, dişi çiftleşme sıklığı artar ve göreceli uyum başarısı sabit kalır, çünkü bir çiftleşmeden edinilen sperm dişi yumurtalarının tümünün döllenmesine yeterlidir. Erkeklerde çiftleşme sıklığı arttıkça göreceli uyum başarısı da doğru orantılı olarak artar. © 2012 Nature Education Hauber & Lacey 2005 çalışmasından değiştirilerek alınmıştır.

Bateman kuramı hakkındaki eleştiriler, tahminlerin çoğunluğu üzerine yoğunlaşır. Bateman prensibindeki tahminlerin aksine, dişilerin çoklu çiftleşmelerinin olası birçok avantajı vardır. Dişi ciklet balığı (Pseudotropheus spiliopterus) karşılaştığı her erkekle çiftleşir, çünkü avlanma riski yüksek ve popülasyon sayısı düşüktür. Bu durum çoğunlukla tek bir dişinin çoklu çiftleşmesine yol açar (Kellogg ve ark. 1998). Görülen her erkekle çiftleşme, bu cikletlerin yavru üretme şanslarını artırır. Dişi Malawi mavi ciklet ise, popülasyon sayısı yüksek olduğu halde, soy-içi üremeden kaçınmak ve yavrulardaki genetik çeşitliliği artırmak için çoklu çiftleşmelerde bulunur (Kellogg ve ark. 1998). Bunlara ek olarak, dişilerin çoklu çiftleşmeleri, kısır olmayan, yavruların öldürülmesini önlemede yardımcı olabilecek, uyumlu bir eş bulma olasılığını artırabilir.

 

Dişilerin Eş Seçimi

Eş seçimi de çiftleşme sistemlerinde ana unsurlardan biridir. Çoğu türde dişiler eş seçerken erkeklerden daha seçicidir. Bunun önemli bir nedeni dişilerin her gamete erkeklerden daha fazla yatırım yapmasıdır. Dişiler çeşitli nedenlerle belli erkekleri tercih edebilirler; bunlardan biri iyi genlerdir, yani yavrunun hayatta kalmasını sağlamada erkeğin daha iyi öngörü özelliğinin olması, erkeğin iyi ebeveynlik potansiyelinin olması veya yavrunun büyüme ve gelişme döneminde erkeğin onu daha iyi destekleyebilecek kaynaklara sahip olmasıdır.

Bunlara ek olarak, çoğu türde yavru bakımını daha çok dişiler üstlenirler. Eşlerini dikkatle seçen dişilerin üreme yatırımlarını kaybetme riskleri daha düşüktür. Erkekler dişilerin tercih ettiği belli özellikler nedeniyle kuvvetli bir seçilim altında olabilirler. Çoğu dişi, bu özelliklere eşlerinin uyum başarı göstergesi olarak bakar. Seçilim, yavrularının başarı olasılığını artıracak erkekleri seçen dişileri destekler. Daha ayrıntılı süslere sahip veya daha renkli erkekler eş olarak değerli olduklarını daha iyi gösteriyor olabilirler ve böylece özel bir dişiyle çiftleşme şansını elde edebilirler (Görsel 3). Çiftleşme çok önemli olsa da bazı durumlarda pahalıya mal olan bir olay olabilir; saldırganlık veya hastalık yayma gibi dişinin üreme sonucuna olumsuz yönde etki edebilecek çiftleşme riskleri nedeniyle dişilerin eşlerini seçmede erkeklerden daha seçici oldukları tahmin edilmektedir.

Görsel 3. Tavus kuşunun kuyruk tüylerinde bulunan göz biçimindeki benekler. Ayrıntılı süsler genellikle cinsiyet içi seçilim nedeniyle evrimleşir ve eş seçiminde kullanılır. © 2012 Nature Education Fotoğraf Michael D. Breed’e aittir.

 

Erkeklerin Eş Seçimi

Erkeklerin eş seçiminin önemi tartışmalıdır. Önceki teoriler hayvanlarda erkeklerin eş seçiminin daha az yaygın olması gerektiğini öngörmekteydi. Ancak erkeklerin eş seçimi birçok çiftleşme sisteminde önemli bir rol oynamaktadır ve erkeklerin çiftleşmesinin değeri, önceki çalışmalarda hafife alınmış olabilir. Erkeklerin eş seçimi, genellikle yavrularının bakımıyla azımsanmayacak ölçüde ilgilendikleri durumlarda ya da popülasyon içindeki dişilerin eş kaliteleri çok değişkenlik gösterdiğinde gerçekleşir. Erkekler eşleri konusunda seçici olurlarsa, dişiler zaman içerisinde cinsel seçilime bağlı olarak daha süslü ve renkli olacak şekilde evrimleşebilir.

 

Çiftleşme Sistemleri Tipleri

Tek eşlilik (Monogami)

Sosyal tek eşlilik tek bir erkekle tek bir dişinin eşleşme davranışıdır. Bu çiftleşme tipi kuşlarda çok yaygın, diğer hayvanlarda ise nadirdir (Görsel 4). Tek eşli çiftlerdeki bireyler teorik olarak yavru bakımı ve savunmasına katkı sağlarlar. Uygun olmayan bir eş seçmek, yüksek bir uyum başarısı maliyeti getirebilir (eş seçimi hakkında daha fazla bilgi için yukarıdaki bölümlere bakınız). Tek eşli türlerde kötü eş seçiminin bedelleri böyle yüksek olabildiğinden, bazı durumlarda canlılar seri tek eşlilik veya eş dışı çiftleşme stratejilerine yönelirler. Eş dışı çiftleşme kuşlarda çok yaygındır (Petrie ve ark. 1998, Stutchberry 1998). Tek eşlilik, bir dişinin yavruları arasındaki genetik çeşitlilik potansiyelini azaltır. Dişi, hayatı boyunca birden fazla erkekle çiftleşerek yavruları arasındaki genetik çeşitliliğin daha yüksek olmasını sağlar. Tek eşliliğin ortak yavru bakımı ve bölgesel kaynakların kullanımı gibi yararları, ya bir seferde sadece bir eşle çiftleşme ya da eş dışı eşleşmeleri gizlemeyle idame ettirilir.

Görsel 4. Mavi ayaklı sümsük kuşları. Bu mavi ayaklı sümsük kuşları gibi birçok kuş türü tek eşlidir. © 2012 Nature Education Fotoğraf Michelle O. Krasnec’a aittir.

Çok Karılılık (Polijini)

Çok karılılık, bir erkeğin birden çok dişiyle birlikteliğidir. Bu çiftleşme sistemi birkaç kuş ve böcekte görülür fakat en çok memelilerde yaygındır. Çok karılılık, üreme uyum başarılarını artırmak için erkekler tarafından kullanılan bir stratejidir.

Kaynak Savunma Amaçlı Çok Karılılık

Kaynak savunma amaçlı çok karılılıkta, dişi gruplarının elde etmek istediği bir kaynağı eline geçirmek ve dolayısıyla o dişilerle çiftleşme önceliğini edinmek isteyen erkekler, kaynak için birbirleriyle rekabet ederler (Beletsky 1994). Böylelikle bölgedeki her bir erkek başarılı çiftleşme için gerekli olan kaynaklara odaklanır (McCracken 1981).

Haremler

Çok karılılığın bir başka yaygın tipi bir hareme, yani bir erkek tarafından savunulan dişi grubuna katılmaktır. Dişiler başlangıçta grup savunması nedeniyle hareme katılabilirler veya bir erkek tarafından bir araya getirilebilirler. Erkekler grupların kontrolü için rekabet ederler. Haremlerde genellikle gruptaki dişiler arasında egemenlik hiyerarşisi gözlenir.

Lekler

Lek, bir eşin dikkatini çekmeyi isteyen erkekler topluluğudur. Lek içindeki erkekler genellikle cinsel gösteriler yaparlar. Diğer birçok çiftleşme sisteminin aksine, Lekler kaynaklarla ilişkili değildir. Erkekler, özellikle çekici dişilerin yakınında veya dişilerin çok geçtiği yerlerde toplanırlar (Lank ve ark. 1995, Aspbury & Gibson 2004). Tek başına kalmış hemcinslerine göre dişileri daha çok çektikleri için erkeklerin Lekler oluşturdukları düşünülmektedir. Daha çok dişinin dikkatini çekmek, üreme başarılarını artırmak için erkekler tarafından kullanılan bir stratejidir.

Çok Kocalılık (Poliandri)

Çok kocalılık bir dişi ile birçok erkeğin oluşturduğu bir gruptur ve dişiye birden çok çiftleşme seçeneği sağlayarak üreme başarısını sağlama almada yardım eden bir üreme stratejisidir.

Kaynak Savunma Amaçlı Çok Kocalılık

Benekli düdükçünlerde kaynakları, dolayısıyla da erkekle çiftleşme birlikteliklerini dişiler kontrol ederler (Oring ve ark. 1994).

İşbirliği Amaçlı Çok Kocalılık

Galapagos şahini işbirliği amaçlı çok kocalılık sergiler. Bu şahinlerde gruptaki bütün erkekler dişiyle çiftleşir ve yavrular için yiyecek ve gerekli şeyleri hep beraber sağlarlar (Fabborg ve ark. 1995).

Çok Karılı-Kocalılık (Poligandri)

Bazı çiftleşme sistemlerinde grup içindeki erkek-dişi bağları daha serbesttir. Çok karılı-kocalı gruplarda birden çok dişi ve erkek birbirleriyle çiftleşir, erkekler birkaç dişinin yavrusuna bakabilirler. Şempanzeler ve bonobolar, erkek ve dişi gruplarının bir arada yaşayıp eş rekabeti ile daha az vakit kaybetmelerini sağlayan bu stratejiyle hareket ederler. Çok karılı-kocalılık dişi açısından avantajlı olabilir, çünkü bu durum babalık karışıklığına neden olur, böylece hem yavruların öldürülmesinde düşüş hem de yavruların bakımında birden çok erkeğin dişiye yardımcı olması sağlanır (Hrdy 1981, 2000).

Rastgele Çiftleşme

Rastgele çiftleşmede çiftler arasında bağlılık yoktur; bazen seçici davransalar da erkekler ve dişiler çoğunlukla gelişigüzel çiftleşirler. Eşini seçmek cinsiyetlerin biri veya her ikisi için de genellikle avantajlı olduğundan öngörülemeyen çevre ortamında yaşayan türlerde rastgele çiftleşme gerçekleşebilir (Birkhead 2000, Burton 2002).

Sperm Rekabeti

Sperm rekabeti her ne kadar tek başına bir çiftleşme sistemi tipi değilse de çiftleşme sistemlerinde önemli bir rol oynayan bir erkek erkeğe rekabet şeklidir. Eğer bir dişiyle kısa bir süre içerisinde birden çok erkek çiftleşirse rekabet erkeklerin spermlerini boşaltmalarından sonra gerçekleşebilir (Fisher & Hoekstra 2010). Diğer bir deyişle, erkek spermlerini boşaltır boşaltmaz yumurtaya ilk ulaşan onun spermleri olmalıdır. Bu durum, dış döllenme ile üreyen hayvanlarda daha belirgindir. Suda yaşayan hayvanlarda, ki gametlerini suya boşaltırlar, en çok sperm boşaltan hayvanlar ve tabii ki çok iyi yüzebilen spermler en çok yavru üretme olasılığına sahiptirler (Stoltz & Neff 2006). İç döllenme ile üreyen hayvanlarda da sperm rekabeti yaşanır. Birden çok erkekle çiftleşen dişilerde erkeğin kendi üreme başarısına olanak sağlamak için birçok mekanizma evrimleşmiştir. Örneğin kızböceklerinin bir türünde, çiftleşmeden önce erkek dişide halihazırda bulunan spermleri fiziksel olarak çıkarır (Waage 1979). Erkeklerle başarılı bir üreme sağlamanın zorluğuna sperm rekabeti de ek bir zorluk getirir.

 

Sonuçlar

Genlerini sonraki kuşağa başarıyla aktarmak için hayvanların uygun bir eş seçmeleri gerekir. Uygun bir eş seçememe düşük üreme başarısına, hatta hiç üreyememeye yol açar; yani düşük uyum başarısına yol açar. Fakat üreme başarısı eşlerin sayısına ve çiftleşmenin ötesine uzanan sosyal etkileşimlere de bağlıdır. Bilim insanları sosyal etkileşimleri sınıflandırarak tek eşlilik, çok karılılık gibi farklı çiftleşme sistemi tipleri belirleyebilmişlerdir. Bu makalede anlatılan çiftleşme sistemleri üreme başarısı elde etmek için kullanılan çeşitli stratejileri sunar. Hayvanlardaki çiftleşme sistemlerinin çeşitliliği, karmaşık bir evrimsel problemin sağlayabileceği inanılmaz çeşitlilikteki çözümlere harika bir örnektir.

 

Terimler

Bateman Prensibi: Dişilerin neredeyse her zaman yavru üretimine erkeklerden daha fazla enerji harcadığına ve dolayısıyla çoğu türde dişilerin, diğer cinsiyetin elde etmek için uğruna yarışacağı sınırlayıcı bir kaynak olduğuna dair kuram.

Çok karılılık: Bir erkeğin birçok dişiyle birlikte olduğu bir çiftleşme sistemi.

Çok kocalılık: Bir dişinin birçok erkekle eşleştiği bir çiftleşme sistemi.

Genetik Rekombinasyon: DNA değişimi yaparak yavrulardaki alel çeşitliliğini oluşturma süreci; genellikle eşeyli üreme sırasında gerçekleşir.

Harem: Tek bir erkekle birlikte olan bir grup dişi. Genellikle haremdeki erkek, dişilerden oluşan grubunu korur.

Kaynak savunma amaçlı çok karılılık: Erkeklerin çiftleşme başarısı için gerekli kaynakların olduğu bölgede egemenlik kurduğu bir çiftleşme sistemi. Bu sistemde birden çok dişi erkeğin egemenliğindeki bölgede ona katılır.

Lek: Bir eşin dikkatini çekmeyi isteyen erkekler topluluğunun oluşturduğu bir çiftleşme sistemi. Lekler kaynaklarla ilişkili değildir; bununla birlikte Leklerin tek bir erkeğin çekeceğinden daha fazla dişiyi çektiği düşünülmektedir.

Rastgele çiftleşme: Çiftler arasında bağlılığın olmadığı bir çiftleşme sistemi. Bu sistemde erkekler ve dişiler gelişigüzel çiftleşirler.

Seri tek eşlilik: Hayvanların bir çiftleşme mevsimi için bir eşle eşleştiği, fakat hayatı süresince eşlerini değiştirdiği bir çiftleşme sistemi.

Sosyal tek eşlilik: Tek bir erkekle tek bir dişinin eşleşme davranışı.

Uyum başarısı: Genlerini sonraki kuşağa geçiren bir bireyin üreme başarısının göreceli ölçüsü.

 

Yazan: Michelle O. Krasnec, Chelsea N. Cook & Michael D. Breed © 2012 Nature Education

Çeviren: Şule Ölez

Düzenleyen: Osman Öztürk

Orijinal Kaynak: Nature

Kaynaklar ve İleri Okuma:

  1. Aspbury, A. S. & Gibson, R. M. Long range visibility of greater sage-grouse leks: A GIS-based analysis. Animal Behaviour 67, 1128-1132 (2004).
  2. Bateman, A. J. Inter-sexual selection in Drosophila. Heredity 2, 349-368 (1948).
  3. Coleman, S. W. et al. Female preferences drive the evolution of mimetic accuracy in male sexual displays. Biological Letters 3, 463-466 (2007).
  4. Beletsky, L. D. & Orians, G. H. Site fidelity and territorial movements of males in a rapidly declining population of yellow-headed blackbirds. Behavioral Ecology and Sociobiology 34, 257-265 (1994).
  5. Birkhead, T. Promiscuity: An Evolutionary History of Sperm Competition. Cambridge, MA: Harvard University Press, 2000.
  6. Burton, C. Microsatellite analysis of multiple paternity and male reproductive success in the promiscuous snowshoe hare. Canadian Journal of Zoology80, 1948-1956 (2002).
  7. Faaborg, J. et al. Confirmation of cooperative polyandry in the Galapagos hawk (Buteo galapagoensis). Behavioral Ecology and Sociobiology 36, 83-90 (1995)
  8. Fisher, H. S. & Hoekstra, H. E. Competition drives cooperation among closely related sperm of deer mice. Nature 463, 801-803 (2010).
  9. Grether, G. Intrasexual competition alone favors a sexually dimorphic ornament in the rubyspot damselfly Hetaerina americanaEvolution 50, 1949-1957 (1996).
  10. Hauber, M.E. & Lacey, E.A. Bateman's principle in cooperatively breeding vertebrates: The effects of nonbreeding alloparents on variability in female and male reproductive success. Integrative and Comparative Biology 45, 903-914 (2005).
  11. Hrdy, S. B. The Woman That Never Evolved. Cambridge, MA: Harvard University Press, 1981.
  12. Hrdy, S. B. The optimal number of fathers: Evolution, demography, and history in the shaping of female mate preferences. Annals of the New York Academy of Sciences 907, 75-96 (2000).
  13. Kellogg, K. A. et al. Intraspecific brood mixing and reduced polyandry in a maternal mouth-brooding cichlid. Behavioral Ecology 9, 309-312 (1998).
  14. King, K. C. et al. The geographic mosaic of sex and the Red Queen. Current Biology 19, 1438-1441 (2009).
  15. Lank, D. B. et al. Genetic polymorphism for alternative mating-behavior in lekking male ruff Philomachus pugnaxNature 378, 59-62 (1995).
  16. Lande, R. Models of speciation by sexual selection on polygenic traits. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 78, 3721-3725 (1976).
  17. McCracken, G. F. & Bradbury, W. Social organization and kinship in the polygynous bat Phyllostomus hastatus. Behavioral Ecology and Sociobiology 8,11-34 (1981).
  18. Oring, L. W. et al. Mate acquisition tactics in polyandrous spotted sandpipers (Actitis macularia): The role of age and experience. Behavioral Ecology 5,9-16 (1994).
  19. Petrie, M. et al. The degree of extrapair paternity increases with genetic variability could be characterized as cryptic polyandry. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 16, 9390-9395 (1998).
  20. Rosenthal, G. G., & Evans, C. S. Female preference for swords in Xiphophorus helleri reflects a bias for large apparent size. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 95, 4431-4436 (1998).
  21. Simon, J. C. et al. Ecology and evolution of sex in aphids. Trends in Ecology and Evolution 17, 34-39 (2002).
  22. Stoltz, J. A. & Neff, B. D. Sperm competition in a fish with external fertilization: The contribution of sperm number, speed and length. Journal of Evolutionary Biology 19, 1873-1881 (2006).
  23. Stutchberry, B. J. M. Breeding synchrony best explains variation in extrapair mating system among avian species. Behavioral Ecology and Sociobiology43, 221-222 (1998).
  24. Waage, J. K. Dual function of the damselfly penis: Sperm removal and transfer. Science 203, 916-918 (1979).
0 Yorum